When Nightmares Come est un jeu d’escarmouche solo ou coopératif qui consiste autant à enquêter sur des mystères qu’à lutter contre les entités surnaturelles que vous rencontrez. Se déroulant de nos jours, vous jouerez le rôle de justiciers paranormaux, de spécialistes des sciences occultes et de chasseurs de monstres qui forment la Veille de nuit. Vous enquêterez sur les étranges perturbations qui affligent votre ville de choix.
Au cœur du jeu se trouve un mécanisme Action Dice Pool qui signifie que le gameplay est rapide et sanglant. Vos ennemis sont d'une grande variété offrant différents défis et vos personnages de joueurs peuvent être modifiés pour les rendre aussi uniques que vous le souhaitez.

Comme mentionné, When Nightmares Come semble être aussi axé sur le jeu de rôle et la narration que sur le combat. Vous trouverez beaucoup de défis sans combat dans le jeu ainsi que des rencontres dramatiques que vous devrez résoudre.